《Annals of the New York Academy of Sciences》：Rhythmic Signaling of Ants and Butterflies With Varying Degrees of Myrmecophily
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這篇綜述研究了螞蟻與具有不同蟻食性（Myrmecophily）程度的蝴蝶幼蟲之間振動聲學信號的節律特性。研究發現，高度蟻食性物種與螞蟻共享復雜的節律結構（等時性和雙重節拍），這反映了為緊密互利關系而發生的趨同適應。研究強調了節律在調節信號效率與識別中的關鍵作用，為理解跨物種聲學交流的進化機制提供了新的見解。
引言
在動物行為中，交流扮演著核心角色。振動聲學交流是一種特定的信號形式，涉及通過空氣或土壤、葉片等基質傳播的機械振動的產生與檢測。在螞蟻群落中，振動聲學信號參與廣泛的重要社會功能，如協調警報、招募同伴和傳遞等級信息等。然而，這些信號也可能成為弱點，被一些蟻食性生物利用。蟻食性生物，即與螞蟻密切共生的物種，已進化出模仿螞蟻振動信號的能力，以操縱螞蟻行為，從而獲取食物、保護或融入蟻群。
這種現象在灰蝶科（Lycaenidae）蝴蝶中得到了深入研究，該科超過75%的物種與螞蟻建立兼性或專性關聯。自DeVries的開創性工作以來，人們已清楚認識到，許多灰蝶的幼蟲和蛹能夠發出基質傳播的振動信號，通常作為聲音擬態來操縱宿主螞蟻的行為。通過產生振動信號，灰蝶幼蟲可以招募、留住或調節工蟻的照料行為，常常引發交哺或保護行為。而螞蟻則會對這些信號做出反應，例如增加觸角觸碰、探索或挖掘等情境依賴性行為。特別是對專性蟻食性的Phengaris屬（=Maculinea）蝴蝶的研究表明，其幼蟲和蛹產生的信號與蟻后信號非常相似，能引發Myrmica工蟻強烈的守衛和救援反應。這些信號的聲學特性在不同蟻食性程度的物種間存在差異，暗示了信號結構與宿主整合水平之間存在進化聯系。
然而，振動聲學信號的時序和節律結構在有效介導螞蟻與其共生體之間的交流中的作用，在很大程度上仍未得到探索。節律可能在增強信號可探測性和辨別力方面起關鍵作用。本研究旨在探究昆蟲振動聲學信號的節律特性，以揭示時間模式在種內和種間交流中的作用。我們特別測試了振動聲學信號的節律是否在所檢物種間存在差異，并調查了螞蟻與蝴蝶幼蟲產生的信號之間的節律相似性程度，重點關注蟻食性程度是否能預測時間和節律特征的變化。我們假設更高的蟻食性水平將與螞蟻更大的節律相似性相關。
研究方法
本研究記錄了九種灰蝶蝴蝶幼蟲以及來自Myrmica和Tetramorium屬的兩種螞蟻的聲音信號并進行比較。所有蝴蝶物種根據其與螞蟻的互動程度進行分類，分為無關聯（無蟻食性）、弱關聯（弱蟻食性）、中等關聯（中度蟻食性）和高度關聯（高度蟻食性）四個類別。
聲音記錄是在最小化壓力的定制設備上進行的。使用Praat軟件分析聲學記錄的時間和頻譜特性。我們標注了每個記錄中所有脈沖的起始點和偏移點，并測量了每個間隔的起點和持續時間。脈沖序列被定義為形成毛蟲叫聲基本單位的、有規律間隔的脈沖群。我們計算了相鄰脈沖起始點之間的持續時間（起始間隔，IOI；記為tk），并通過計算節律比率（rk= tk/(tk+ tk+1)）來評估信號是否表現出簡單的整數比率，特別是等時性（1:1比率）和雙重節拍（1:2和2:1比率）。
我們使用線性混合模型和廣義線性混合模型進行統計分析，比較不同物種間以及不同蟻食性程度組間的脈沖序列速度、序列間間隔、節律組織和規律性率。
研究結果
1. 物種間的節律差異
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速度：在脈沖序列的速度上觀察到物種間的差異。Myrmica螞蟻的序列速度比Tetramorium螞蟻更快。在毛蟲物種中，C. argiades的序列速度比S. orion、L. dispar和L. phlaeas更快。此外，Myrmica螞蟻產生的序列速度比P. bellargus、P. argus和S. orion毛蟲更快。
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間隔持續時間：序列之間的間隔持續時間在物種間也存在差異。兩種螞蟻的間隔持續時間不同，Tetramorium螞蟻的間隔比Myrmica更短，并且比P. alcon毛蟲的間隔更短。在毛蟲物種內部，P. alcon的間隔比多個其他物種的間隔更長。此外，螞蟻與毛蟲在間隔持續時間上也存在差異，例如Tetramorium螞蟻的間隔比P. bellargus、P. icarus和L. phlaeas毛蟲的更短。
2. 基于蟻食性程度的節律差異
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速度：具有中度蟻食性程度的蝴蝶物種表現出與螞蟻和其他毛蟲不同的序列速度。具體而言，它們的序列速度比螞蟻、非蟻食性物種和低度蟻食性毛蟲更慢。
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間隔持續時間：具有高度蟻食性程度的毛蟲表現出比螞蟻更長的序列間間隔。
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節律組織：所有研究物種的振動聲學信號都表現出顯著的等時性成分。然而，螞蟻和高度蟻食性毛蟲是僅有的兩個顯示出額外節律類別（對應于雙重節拍，即1:2和2:1比率）的組別。
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規律性率：節律規律性隨蟻食性程度而變化。螞蟻在所有組別中規律性最低（即等時性的規律性率最低）。具有中度蟻食性的毛蟲比具有低度或無蟻食性的毛蟲規律性更低。對于1:2和2:1節律比率，蟻食性程度不能解釋觀察到的變異。
討論
1. 等時性作為一種共享的時間結構，雙重節拍僅見于螞蟻和高度蟻食性蝴蝶物種
在本研究檢查的所有蟻食性水平中，信號行為的時間結構都一致地按照等時性模式組織。這種共享的節律組織表明，無論與螞蟻的關聯程度如何，等時性可能是毛蟲信號中的基本時間模板。等時性已在廣泛的動物類群中被記錄，它可能增強信號傳輸和感知處理。
我們的研究顯示了昆蟲振動聲學交流中雙重節拍節律結構的一個有趣案例。這是一種特別復雜的節律形式，迄今為止主要報告于靈長類動物。在我們的數據集中，雙重節拍僅限于螞蟻和高度蟻食性毛蟲，這表明節律復雜性與緊密的生態整合之間存在潛在聯系。這一發現表明，復雜的節律結構可能在遠緣類群中趨同進化，可能是在有利于信號效率和交流清晰度的共同選擇壓力下。
2. 螞蟻和高度蟻食性毛蟲
螞蟻和高度蟻食性毛蟲不僅共享相同的脈沖序列速度，還共享相似的節律組織，這表明由密切的種間相互作用塑造的潛在趨同。然而，毛蟲往往表現出更長的序列間間隔。降低的信號頻率可能反映了較低的緊迫性，或者是一種適應性策略，以最小化能量成本，同時降低被非目標接收者（如擬寄生物）探測到的可能性。
我們還發現，高度蟻食性物種在其等時性節律模式上比螞蟻表現出更高的精確度。這種增強的節律精確度可能同樣增強了與螞蟻伙伴的有效交流。螞蟻振動規律性較低可能反映了其在多種行為背景下的多功能用途。相比之下，毛蟲信號的較高規律性可能源于其在維持與照料螞蟻互動方面的專門作用。
3. 中等水平的蟻食性
具有中等蟻食性程度的物種似乎與螞蟻缺乏強大、穩定的關系，因此它們的振動聲學信號可能更容易被潛在伙伴忽略。這些毛蟲表現出較慢的序列速度，這可能有助于以較低的能量成本維持信號。有趣的是，序列間的間隔與螞蟻觀察到的間隔沒有差異，這表明中等物種可能在保持相對較短的停頓的同時減慢了序列速度以保持可探測性。
與高度蟻食性物種不同，這些毛蟲僅使用簡單的1:1節律，使得它們的信號模式與螞蟻的相似性較低，這可能反映了它們與多種螞蟻宿主建立非物種特異性關聯的能力。然而，它們在維持等時性模式方面比螞蟻更有規律，盡管精確度低于無或低蟻食性水平的物種。這表明，雖然它們的信號可能部分針對螞蟻交流進行了調整，但它們仍然反映了信號效率與生態或生理限制之間的權衡。
4. 低度或無蟻食性
具有低度或無蟻食性的物種在時間信號特征上表現出顯著的相似性：它們共享間隔持續時間、序列速度、節律類別（等時性）和整體規律性。這種趨同表明，當與螞蟻的關聯較弱或不存在時，時間信號結構受到的影響較小，而節律調制僅在中等或高度蟻食性水平時才變得更為明顯。
在低度或非蟻食性灰蝶中，存在有節律的、結構化的振動聲學信號，暗示了功能超出了螞蟻互動。由于其可預測的模式不同于防御捕食者時典型的不規則爆發，這些信號可能介導種內互動，如領域爭端或對手評估。
結論
本研究調查了振動聲學節律在螞蟻和蝴蝶毛蟲中的作用，重點關注時間模式如何與蟻食性關聯的存在和強度相關。我們發現螞蟻和毛蟲都顯示出等時性信號，并且螞蟻和高度蟻食性物種共享更復雜的節律，結合了等時性和雙重節拍。這種復雜的節律組織在此被解釋為一種時間模式，而非感知或功能復雜性的證據。它在如此遠緣類群中的再現可能指向一種深度保守的時間組織，隨后可被用于不同的交流角色，例如在互利背景下增強信號效率。我們的結果通過強調節律及其速度和結構復雜性作為螞蟻相關交流中潛在的信息維度，擴展了這一證據。我們的數據支持聲學相似性反映高度和非蟻食性物種生態相互作用強度的觀點，但并非時間特征的嚴格連續體。中度蟻食性物種顯示出更多變的模式，這表明除了蟻食性之外的因素（如基質、能量限制或與多種螞蟻物種的相互作用）也塑造了信號設計。未來的研究應調查節律組織在昆蟲中的功能意義，包括其對交流、配偶選擇和物種識別的影響，而跨類群的比較研究可以闡明這些復雜模式的進化和生態驅動因素。
