《Journal of Experimental Marine Biology and Ecology》：Differential behavioural responses of pinnipeds to airborne food odours using two experimental paradigms
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本研究通過順序和同時呈現(xiàn)四種海豹物種對油魚、瘦肉魚、魷魚和鱒魚氣味的嗅覺辨別能力，發(fā)現(xiàn)所有物種均能區(qū)分食物相關(guān)氣味與控制氣味，油魚氣味引發(fā)最強(qiáng)反應(yīng)，但存在樣本處理差異；順序呈現(xiàn)下油魚反應(yīng)顯著強(qiáng)于瘦肉魚，而同時呈現(xiàn)未體現(xiàn)此差異，提示呈現(xiàn)模式影響嗅覺辨別。研究證實海豹利用嗅覺進(jìn)行覓食行為，未來需在野化和水生環(huán)境中驗證其生態(tài)意義。
Jules Brochon | Floriane Fournier | Baptiste Mulot | Isabelle Charrier | Gérard Coureaud
里昂神經(jīng)科學(xué)研究中心，UMR 5292，CNRS/INSERM/克洛德·貝爾納第1大學(xué)/讓·莫內(nèi)大學(xué)，法國布朗市69500
摘要
嗅覺在哺乳動物行為中起著重要作用，但在鰭足類動物中，其生物學(xué)功能（尤其是在食物檢測和區(qū)分方面）仍知之甚少。本研究調(diào)查了圈養(yǎng)鰭足類動物區(qū)分與食物相關(guān)的空氣氣味并表現(xiàn)出不同反應(yīng)的能力。在順序呈現(xiàn)和同時呈現(xiàn)兩種情況下，我們使用了四種與食物相關(guān)的氣味——油性魚類、瘦魚、魷魚和鱒魚——以及四種不同的鰭足類物種：加利福尼亞海獅（Zalophus californianus）、南美海獅（Otaria flavescens）、南美毛皮海豹（Arctocephalus australis）和港海豹（Phoca vitulina）。通過貝葉斯模型分析了行為反應(yīng)，包括接近次數(shù)和鼻孔開啟時間。所有四種測試的鰭足類物種都表現(xiàn)出嗅覺區(qū)分能力，對與食物相關(guān)的氣味反應(yīng)更強(qiáng)烈。其中，鱒魚氣味引發(fā)的反應(yīng)最為顯著，但這結(jié)果需要謹(jǐn)慎解讀，因為鱒魚氣味來自活魚，而其他食物氣味則來自解凍后的食物。在順序呈現(xiàn)情況下，油性魚類比瘦魚引發(fā)了更強(qiáng)的反應(yīng)，這可能表明呈現(xiàn)方式對嗅覺區(qū)分有影響。魷魚氣味沒有引起顯著反應(yīng)，可能是由于它們在圈養(yǎng)環(huán)境中有相關(guān)的飲食經(jīng)驗。我們的結(jié)果證實了鰭足類動物可以利用嗅覺區(qū)分食物來源，支持了嗅覺在覓食行為中的潛在作用。未來的研究應(yīng)進(jìn)一步探討圈養(yǎng)和野生種群以及水生環(huán)境中的這些能力，以評估其生態(tài)學(xué)意義。
引言
鰭足類動物包括真正的海豹、毛皮海豹、海獅和海象，是半水生的海洋哺乳動物，其嗅覺能力比最初認(rèn)為的更為發(fā)達(dá)（Brown, 1985）。傳統(tǒng)上認(rèn)為它們主要依靠視覺和機(jī)械感覺進(jìn)行導(dǎo)航和覓食，但越來越多的證據(jù)表明嗅覺也對其行為有貢獻(xiàn)。多項研究表明，鰭足類動物能夠檢測、感知并區(qū)分不同的氣味刺激，即使?jié)舛群艿汀＠纾酆１≒hoca vitulina）和南非毛皮海豹（Arctocephalus pusillus）具有精細(xì)的嗅覺區(qū)分能力（Kowalewsky et al., 2006; Laska et al., 2010）。南非毛皮海豹能夠區(qū)分不同的單體氣味，并能通過學(xué)習(xí)在長達(dá)15周后仍記住這種氣味（Laska et al., 2008），它們還能區(qū)分脂肪族化合物——這些化合物在海洋化學(xué)環(huán)境中的含量可能有所不同——這突顯了嗅覺在調(diào)節(jié)該物種行為中的作用（Laska et al., 2010）。同樣，它們也能區(qū)分多種對映異構(gòu)體氣味，其嗅覺能力似乎不亞于人類和非人類靈長類動物（Kim et al., 2013）。此外，港海豹對純樟腦精油這種天然氣味表現(xiàn)出強(qiáng)烈的厭惡反應(yīng)，進(jìn)一步證明了它們對嗅覺線索的敏感性（Campagna et al., 2022）。
嗅覺在社會行為中也起著關(guān)鍵作用，特別是在母子識別中，這一點已在多種鰭足類物種中得到證實（Charrier, 2021）。觀察到母海豹會嗅聞幼崽以決定是否接納它們（Insley et al., 2003; Lowell and Flanigan, 1980）。例如，在澳大利亞海獅（Neophoca cinerea）中，母海豹僅憑嗅覺線索就能區(qū)分自己的幼崽和其他幼崽（Pitcher et al., 2011）。在繁殖季節(jié)，雄性新西蘭毛皮海豹（Arctocephalus forsteri）會嗅聞雌性的面部和會陰區(qū)域以評估其生殖狀態(tài)（Miller, 1974）。
嗅覺似乎也參與覓食行為。港海豹依靠氣味線索進(jìn)行空間定位和食物檢測，從而找到覓食潛力高的區(qū)域（Kowalewsky et al., 2006; Thompson and Miller, 1990）。盡管很少有研究探討鰭足類動物在覓食過程中使用的感官方式，但已有研究表明它們可以僅通過機(jī)械感受來追蹤獵物。實際上，港海豹（Dehnhardt et al., 2001; Schulte-Pelkum et al., 2007）和加利福尼亞海獅（Zalophus californianus）（Gl?ser et al., 2011）能夠追蹤獵物留下的水流痕跡。此外，通過“去/留”實驗，港海豹能夠?qū)W會區(qū)分熟悉的氣味（如魚類）和不熟悉的氣味（如桉樹氣味）（Kowalewsky et al., 2006）。如上所述，南非毛皮海豹可以被訓(xùn)練區(qū)分不同的氣味線索并記住數(shù)周（Laska et al., 2008）。這種能力不僅限于區(qū)分魚類和非魚類氣味，還擴(kuò)展到區(qū)分含有和不含魚油的同種魚類（Laska et al., 2008）。在之前的初步研究中，我們發(fā)現(xiàn)加利福尼亞海獅對熟悉的魚類氣味（特別是鯡魚和鱈魚）表現(xiàn)出更強(qiáng)的自發(fā)反應(yīng)，而對照組是池水。在呈現(xiàn)魚類氣味時還觀察到發(fā)聲行為，這可能表明它們對這些刺激有很高的動機(jī)和興趣（Brochon et al., 2021）。盡管這項研究取得了有希望的結(jié)果，但僅涉及五個個體，因此需要進(jìn)一步驗證。此外，測試的只是熟悉的食物相關(guān)氣味。
基于這些初步發(fā)現(xiàn)，本研究的總體目標(biāo)是進(jìn)一步探討鰭足類的嗅覺區(qū)分能力。通過評估四種不同物種的動物對四種與食物相關(guān)的空氣氣味的反應(yīng)來實現(xiàn)這一目標(biāo)，包括熟悉和不熟悉的食物來源。采用了兩種互補(bǔ)的實驗范式：Brochon等人（2021）之前使用的順序范式和同時呈現(xiàn)范式。與之前的研究一樣，由于動物在陸地上由動物園工作人員喂食，因此空氣氣味的呈現(xiàn)是在陸地環(huán)境中進(jìn)行的。具體目標(biāo)是評估動物區(qū)分食物氣味和無味對照物的能力（單氣味測試）以及區(qū)分不同食物氣味的能力（雙氣味測試），并確定鰭足類動物在這些氣味之間是否表現(xiàn)出差異行為。使用兩種實驗范式使我們能夠判斷哪種范式能提供更多互補(bǔ)的信息。
動物
實驗在法國三個動物園進(jìn)行：La Flèche動物園（ZF, La Flèche）、巴黎動物園（PZP, Paris）和Grau-du-Roi海洋水族館（SIM, Grau-du-Roi）。共有23只動物參與了這項研究。由于后勤限制和動物可用性的原因，并非所有個體都在所有實驗條件或呈現(xiàn)范式中接受了測試。因此，每種條件下的動物數(shù)量各不相同。
順序呈現(xiàn)
總共進(jìn)行了160次單氣味試驗和166次雙氣味試驗。所有試驗的數(shù)據(jù)（包括五種測試的氣味——四種與食物相關(guān)的氣味和一種對照氣味）被合并用于分析（圖1），因為每次測試（食物或?qū)φ諝馕叮┒际仟毩⑦M(jìn)行的。
討論
本研究的目的是利用來自不同動物園的幾種鰭足類動物探索它們對與食物相關(guān)氣味的嗅覺區(qū)分能力，以及它們是否會對不同氣味（無論是熟悉的還是不熟悉的）表現(xiàn)出自發(fā)反應(yīng)。結(jié)果首先驗證了我們的實驗程序，表明動物能夠?qū)樞虺尸F(xiàn)和同時呈現(xiàn)的氣味線索做出不同的反應(yīng)；其次，確定了所有個體的……
CRediT作者貢獻(xiàn)聲明
Jules Brochon：撰寫——初稿撰寫、可視化、方法論、數(shù)據(jù)分析、數(shù)據(jù)管理。Floriane Fournier：撰寫——審稿與編輯、數(shù)據(jù)分析。Baptiste Mulot：撰寫——審稿與編輯、資源準(zhǔn)備、項目管理、資金獲取。Isabelle Charrier：撰寫——審稿與編輯、初稿撰寫、驗證、監(jiān)督、資源準(zhǔn)備、項目管理、方法論、資金獲取。Gérard Coureaud：撰寫——審稿與編輯、初稿撰寫
利益沖突聲明
作者聲明沒有已知的財務(wù)利益或個人關(guān)系可能影響本文的研究結(jié)果。
致謝
非常感謝La Flèche動物園、巴黎動物園和Grau-du-Roi海洋水族館的所有工作人員在本研究中的幫助和支持。本研究得到了l'Association Beauval Nature通過CIFRE獎學(xué)金（編號2022/0791）以及La Flèche動物園的財務(wù)支持。
