《Biotropica》：Animal–Plant Interactions Under Defaunation: Consequences for Amazonian Trees of Commercial Interest
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本研究通過設置排除圍欄實驗，在亞馬遜塔帕若斯國家森林模擬了中型和大型陸生哺乳動物不同程度的缺失（去動物化梯度），監測了六種具有重要商業價值的植物種子的移除與命運。研究揭示了去動物化總體上顯著降低了種子移除率，尤其在嚴重排除條件下。然而，該效應具有物種特異性，僅種子最大的物種萊西錫木（Lecythis lurida）在嚴重去動物化下種子移除顯著減少。嚙齒類動物（如刺豚鼠 Proechimys spp.）在所有處理中都與大多數種子發生互作，但主要扮演種子捕食者角色；而橙腰刺豚鼠（Dasyprocta croconota）則能有效促進種子擴散，對植物種群更新具有積極意義。研究強調了去動物化對關鍵生態過程的負面影響，其效應取決于植物性狀和擴散者身份，中型和大型哺乳動物的喪失可能危及依賴于它們進行有效種子擴散的植物（尤其是大種子物種）的長期更新，進而威脅當地傳統社區的生計和森林產品的可持續供應。
1 引言
熱帶森林擁有地球上其他任何陸地生物群落兩倍以上的已知物種。然而，近幾十年來，它們經歷了嚴重的生物多樣性喪失，主要是由于脊椎動物數量的減少和局部滅絕，這一過程被稱為“去動物化”（defaunation）。去動物化會破壞生態互作，并損害調節關鍵生態系統功能（如種子擴散和捕食）的核心過程，最終影響植物的死亡和更新。盡管亞馬遜雨林廣袤且生物多樣性豐富，但它并未免受此過程影響，人類活動的擴張導致了去動物化的發生。
在熱帶森林中，大約90%的植物物種主要或專門依賴食果動物進行種子移除。動物對種子的移除通常導致兩種可能的結果：擴散（種子被運離母株并沉積）或捕食（種子胚胎在取食過程中受損）。中型和大型陸生哺乳動物在這一過程中扮演著關鍵角色，因為它們能夠吞食整個果實和種子，并將完整的種子排泄到遠離母株的地方。這種處理和運輸大種子的能力與體型密切相關，因為較小的動物通常無法在不通過咀嚼損壞的情況下取食大種子。然而，小型哺乳動物也可以通過不吞食的方式攜帶種子，最終丟棄或儲藏種子，從而通過口頰傳播（stomatochory）進行擴散。此外，由于果實或種子本身營養含量更高，較大的種子預期對食果動物和種子捕食者更具吸引力。因此，中型和大型哺乳動物的缺失可能會危及去動物化地區大種子植物物種的擴散和更新。
在去動物化地區，種子擴散的減少可能在中長期影響植物生命的多個關鍵生態過程，如定居、更新，并最終影響許多植物物種的種群動態，包括具有高商業價值的木材物種。植物更新模式的變化可能導致依賴中型和大型食果動物移除種子的物種（通常具有較高商業價值）被風、小型哺乳動物或鳥類擴散的、商業價值較低的物種所替代。這種轉變可能對依賴木材和非木材林產品的當地和傳統社區產生負面經濟后果。
盡管去動物化的影響在諸如大西洋森林等高碎片化生物群落中得到了廣泛研究，但大多數研究集中在有限的植物類群上，特別是棕櫚和針葉樹。盡管亞馬遜生物多樣性極高，但評估陸生哺乳動物去動物化如何改變關鍵生態過程的實驗研究仍然稀少。據我們所知，僅有兩項研究通過去動物化實驗探討了此問題。然而，迄今為止，尚無研究評估去動物化如何影響亞馬遜地區具有商業價值的植物物種的種子移除。理解這些互作對于預測動物喪失的生態影響至關重要，尤其是在這個仍相對完整但面臨越來越大壓力的生物群落中。
在本研究中，我們采用成熟的排除樣地模型，實驗性地模擬中型和大型陸生哺乳動物的排除。樣地遵循一個從對照（無排除）到最嚴重（完全排除）的排除梯度。我們通過排除實驗，評估陸生哺乳動物去動物化對具有重要商業價值的亞馬遜植物物種種子移除的影響。具體而言，我們的目標是：(1) 測試去動物化如何影響具有商業價值的植物物種，特別是較大種子物種的種子移除；(2) 評估小型嚙齒動物刺豚鼠（Proechimys spp.）如何與不同大小的植物種子互作。我們假設，在實驗模擬去動物化的環境中，具有商業價值的植物物種的種子擴散和成功萌發將受到負面影響，導致幼苗更新減少。我們還預期，在缺乏種子移除的情況下，種子被移至適宜萌發地點的概率降低，而剩余的種子最終會遭受其他生物因子（如真菌和蛀蟲）的攻擊，特別是對于較大種子的物種。
2 方法
2.1 研究區域
我們在巴西帕拉州的塔帕若斯國家森林進行了此項研究。該區域是一個可持續利用保護區，主要由茂密的高地雨林組成，氣候屬熱帶季風氣候。雖然成熟林在保護區內占主導，但其受到通過塔帕若斯國家森林混合合作社實施的減少影響采伐森林管理計劃的選擇性采伐的影響。商業采伐的物種包括孿葉豆屬（Hymenaea spp.）、萊西錫木（Lecythis lurida）和鐵線子屬（Manilkara spp.）等。此外，還收集非木材產品，如圭亞那苦油楝（Carapa guianensis）和巴西堅果（Bertholletia excelsa），以及包括柯拜巴屬（Copaifera spp.）在內的精油。我們在一個非經營林區建立了實驗，以模擬實驗性去動物化，該區域距離最近的采伐區約2公里。
2.2 植物物種選擇
我們評估了陸生哺乳動物去動物化對六種具有商業重要性的植物物種種子移除的影響：巴西堅果（B. excelsa）、圭亞那苦油楝（C. guianensis）、阿薩伊棕櫚（Euterpe oleracea）、孿葉豆（Hymenaea courbaril）、萊西錫木（L. lurida）以及鐵線子（Manilkara huberi）。物種選擇基于：(1) 在亞馬遜地區的商業重要性；(2) 當地可獲得足夠數量的有活力種子；(3) 已知被當地動物用作食物資源；(4) 種子大小和重量的變異，范圍從1.1克（鐵線子）到30克（萊西錫木），從1.2厘米（阿薩伊棕櫚）到9厘米（萊西錫木）。
2.3 排除樣地
我們使用實驗性排除樣地（5米 × 10米）來評估中型和大型陸生哺乳動物去動物化對種子移除的影響。實驗包括10個區塊，每個區塊至少相距500米。每個區塊包含代表三種去動物化處理的樣地：(1) 對照樣地：僅用木樁標記角落，所有陸生物種均可自由進入；(2) 部分排除樣地：用鋼絲網（5厘米 × 10厘米）圍欄，離地20厘米高，允許中型哺乳動物（如天竺鼠 Cuniculus paca、橙腰刺豚鼠 Dasyprocta croconota）進入，但排除大型哺乳動物（如巴西貘 Tapirus terrestris、美洲馬鹿 Mazama americana）；(3) 嚴重排除樣地：圍欄網埋入地下30厘米深，排除中型和大型哺乳動物。只有樹棲和攀緣哺乳動物（如靈長類、松鼠屬 Guerlinguetus spp.、負鼠屬 Didelphis spp.）以及小型嚙齒動物（如刺豚鼠 Proechimys spp.）可以進入所有處理，包括嚴重排除。
每個區塊內的三個樣地相距10-30米，以確保相似的非生物條件。每個樣地內包含一個用PVC管標記的1米×1米的亞樣地，用于進行種子實驗。
2.4 種子移除與命運實驗
我們在雨季（2022年4月至7月）進行了實驗，與選定物種的結果期重合。我們從保護區內至少五棵結果樹上收集了種子�？偣彩褂昧藖碜粤N植物的1800粒種子。種子被放置在裸露的土壤上，每10天檢查一次樣地，持續70天。對于每粒種子，我們記錄其命運：(1) 被移除；(2) 被無脊椎動物捕食；(3) 被真菌感染；或(4) 萌發。如果種子丟失或發現帶有哺乳動物齒痕，則被視為被移除。當胚根超過2厘米或顯示葉片萌發時，記錄為萌發。實驗在連續兩次訪問沒有種子被移除后結束，剩余的種子因真菌或無脊椎動物捕食而被視為無活力。
2.5 陸生哺乳動物-種子互作
我們在每個亞樣地的種子區域上方安裝了一臺相機陷阱。由于只有15臺相機可用，我們為每個監測周期隨機選擇了5個區塊（15個樣地）。每10天，與種子檢查相對應，我們輪換相機以確保覆蓋所有區塊。總共積累了660個相機陷阱日。相機設置為錄制20秒視頻，間隔10秒。根據視頻數據，將動物的行為分為四類：非互作行為（動物經過但未與種子互動）、互作行為（動物嗅聞或處理種子但未移除）、擴散行為（種子從樣地被移走，可能或不可能導致種子擴散）以及捕食行為（在樣地內取食種子）。
2.6 數據分析
為了測試去動物化是否影響種子移除，我們使用了廣義線性混合模型。首先分析了總的種子移除（所有物種合計），然后對每個物種進行了單獨分析。響應變量是每個樣地被移除的種子數量，預測變量是去動物化處理（對照、部分排除、嚴重排除）。區塊被作為隨機效應包含在內。
為了評估哺乳動物與種子之間的互作，我們僅關注刺豚鼠（Proechimys spp.），因為視頻記錄數量有限。具體來說，對于此項分析，相機使我們能夠將記錄分類為擴散的種子和被捕食的種子，并額外按大小對種子進行分類：(1) 小種子（≤2厘米）：阿薩伊棕櫚、鐵線子；(2) 中種子（2.1-5厘米）：巴西堅果、圭亞那苦油楝、孿葉豆；(3) 大種子（>5.1厘米）：萊西錫木。我們建立了三個GLMM模型，每個種子大小類別一個，以刺豚鼠的互作次數為響應變量，去動物化處理為預測變量。區塊被作為隨機效應包含在內。
3 結果
3.1 種子移除與命運
在70天內監測的1800粒種子中，89.6%被陸生哺乳動物移除。總體而言，種子移除率在對照樣地（571粒種子；95.1%）和部分排除樣地（563粒種子；93.8%）最高，在嚴重排除樣地（480粒種子；80%）則顯著較低。對于大多數中小型種子物種，陸生哺乳動物對種子的移除主要發生在實驗的前10天內，在此期間平均有50%的種子被移除。例外是阿薩伊棕櫚（僅24.6%在前10天內被移除）和萊西錫木（僅13%被移除）。
在此之后剩余的種子中，大多數后來被哺乳動物移除，或遭受真菌或無脊椎動物的攻擊，沒有萌發的證據。例外再次是阿薩伊棕櫚（在第20至30天之間有36.6%的種子萌發）和萊西錫木（在第30至40天之間有16.3%萌發）。我們的分析顯示，去動物化對種子移除有顯著影響，在陸生哺乳動物較少的地區，被移除種子的比例顯著降低。
在對照樣地中，被無脊椎動物取食、被真菌感染和萌發的種子僅占總數的很小一部分。部分排除樣地顯示出類似的模式。相比之下，在嚴重排除樣地中，顯示出被無脊椎動物攻擊、被真菌攻擊以及萌發的種子比例更高。值得注意的是，嚴重排除樣地中76.7%的萌發種子后來被移除，表明初始萌發并不能保證免受陸生哺乳動物或無脊椎動物的捕食。
除萊西錫木外，所有植物物種的種子移除在各處理間均無顯著變化�？傮w而言，整個實驗期間種子移除率很高，盡管這一結果主要是由萊西錫木（種子最大和最重的物種）在嚴重排除樣地中的移除率顯著低于對照和部分排除樣地所驅動。
3.2 陸生哺乳動物-種子互作
我們在實驗期間的所有處理中記錄了469段視頻，識別出七個陸生哺乳動物類群。其中，只有三個類群主動與種子互作：橙腰刺豚鼠（D. croconota）、松鼠屬（Guerlinguetus spp.）和刺豚鼠（Proechimys spp.），總共有205次互作。
在記錄的總視頻中，43.9%屬于非互作行為，動物僅穿過樣地而未與種子接觸。互作行為（嗅聞或處理，無擴散）占12.4%。種子擴散和捕食行為分別占33%和10.7%。
在觀察到與種子互作的物種中，刺豚鼠（Proechimys spp.）同時表現出擴散和局部捕食行為，并與所有六種植物物種互作。我們記錄了29次擴散事件和26次捕食事件涉及小種子物種（阿薩伊棕櫚、鐵線子）。對于中種子（巴西堅果、圭亞那苦油櫚），我們記錄了41次擴散事件和19次捕食事件。對于大種子（萊西錫木），我們觀察到28次擴散事件和1次捕食事件。
我們觀察到松鼠（Guerlinguetus spp.）僅與兩種中種子物種互作，且強烈偏好巴西堅果（29次擴散事件；14.4%）。正如預期，考慮到它們的樹棲習性，它們在不同處理間的互作頻率沒有差異。
橙腰刺豚鼠（D. croconota）也與多個物種互作，并表現出泛化行為，移除了28粒種子并捕食了四個物種的種子，全部屬于中到大種子物種。然而，橙腰刺豚鼠只能在對照和部分排除樣地與種子互作。我們注意到，在部分排除樣地，我們觀察到較少的刺豚鼠（Proechimys spp.）互作，而與橙腰刺豚鼠（D. croconota）的互作則更頻繁。
在記錄的哺乳動物中，只有刺豚鼠（Proechimys spp.）有足夠的互作記錄用于統計分析，以測試與不同大小種子的互作差異。盡管互作頻繁，但我們未發現去動物化對刺豚鼠與不同大小種子的互作頻率有顯著影響：小種子、中種子和大種子。這些結果表明，中型和大型哺乳動物的存在與否并未顯著影響這種小型嚙齒動物在整個去動物化梯度中對種子的處理行為。
4 討論
在本研究中，我們通過陸生哺乳動物排除實驗模擬去動物化梯度，首次在亞馬遜雨林評估了去動物化對具有商業價值的植物物種更新早期階段的影響。我們的結果支持了以下假設：排除中型和大型哺乳動物顯著降低了種子移除率，但僅針對較大的種子。在嚴重排除樣地觀察到的減少強化了本研究的核心假設，并與記錄在其他大陸熱帶森林中的模式一致。這些發現強調了陸生哺乳動物在植物再生動態中的生態重要性，盡管去動物化的效應可能因生態背景和所涉及物種而異。
當單獨檢查每種植物物種時，我們發現去動物化對六種評估物種中的五種的種子移除沒有顯著影響。例外是萊西錫木（L. lurida），其種子（本研究中最大）在嚴重排除樣地中的移除率顯著降低。這一結果與研究表明較大種子更依賴大型哺乳動物
